Avant l’an 528, le village de Saint-Prest se nommait Saint-Jean-sur-Eure.
A cette époque, l’évêque de Chartres, Ethère, fit construire une chapelle, accolée au flanc sud de l’église paroissiale, pour y recevoir les restes de saints martyrs, qu’on déposa dans dix sarcophages.
Les reliques les plus honorées étaient celles d’un certain Priscus ; à la suite de nombreux miracles, la paroisse prit le nom de Saint-Prest.
L’église actuelle a pour crypte l’abside de l’église carolingienne du IXème siècle, celle-ci ayant succédé à un sanctuaire du VIème.
Cette chapelle fut entièrement reconstruite au XIIIème siècle, sans déplacer les tombeaux.
La fontaine près de laquelle elles avaient été déposées d’abord, continua d’exciter la dévotion des fidèles. Le peuple l’appelle fontaine de Saint-Audevoir ou de Saint-Andoche, du nom d’un des compagnons de Saint-Prest, selon quelques auteurs, et, selon d’autres, du nom d’un saint religieux qui habitait en ce lieu et qui reçut les moines lorsqu’ils arrivèrent avec leurs Reliques.
Six lavoirs sont encore implantés sur le territoire de la commune de Saint-Prest.
Ces lavoirs publics couverts furent en général construits autour des années 1850, soit au bord de la rivière, soit au bord des sources.
On peut s'étonner qu'en Beauce, il exista une culture de la vigne. Ces vignes furent d'abord plantées par les moines sur les rebords de la vallée de l'Eure, et notamment à Saint-Prest où cette activité tenait une place très importante. En 1740, le vignoble du Pays chartrain s'étendait sur le territoire de 110 paroisses et occupait une superficie totale estimée à 20 914 quartiers, soit environ 2600 hectares. Les anciennes familles de Saint-Prest ont toutes des ancêtres "vignerons".
Au XIème siècle, les deux grandes puissances qui se partageaient le territoire de Saint-Prest étaient le Chapitre de Notre-Dame de Chartres et l’abbaye de Saint-Père, possesseurs l’un et l’autre de nombreux moulins.
En 1925, un habitant d’une ancienne famille de Saint-Prest a eu la bonne idée de Livretraconter,dans un petit livret, l’histoire de cette petite vierge, dite « La Bonne Vierge de l’Orme »qui se trouve dans une niche sur un pilier dans le hameau du Gorget, au carrefour de la rue du Chemin de Brétigny. Il voulait que la légende de cette petite vierge ne tombe pas dans l’oubli, étant donné qu’elle avait été racontée lors des veillées par ses aïeux.